吉林师范大学建于1958年9月15日，当时校名为四平师范专科学校。建校之初，全校仅有教职员工29人，学生285人，分中文、数理、地生、政史四个专业。学校没有自己的校舍，就借用四平一中西楼（学生宿舍）的`二楼作校舍开始了自己的办学之路。
1960年，四平师范专科学校开始招收首批四年制本科生129人。同年9月，校舍从四平一中西楼的二楼迁到新校址（原四平专署办公用房），结束了借地办学的历史。10月，四平师范学校从公主岭迁回四平并入四平师范专科学校，学校在校学生达到1070人，教职员工达到184人。
1962年至1966年，吉林省政府先后将通化师专、白城师专、吉林师专并入四平师专，校名为四平师范专科学校。
1966年，学生总数达到1228人，教职员工总数达到393人，占地面积达到1500亩，分东西两校办学。
1973年，经上级批准，四平师范专科学校升格为四平师范学院。
1979年，学院开始招收硕士研究生。
1984年，学院设立外事机构，扩大学院对外交流。国际上，与美国、俄罗斯、日本、澳大利亚、乌克兰、韩国等国家的高校建立了校际合作关系。
1985年，学校各系全部迁入西校，结束了长达20年的东西两校办学的格局。
1998年，经国务院学位委员会批准，四平师范学院增列为硕士学位授予单位。
2002年3月21日，经教育部批准，四平师范学院更名为吉林师范大学。
2004年12月1日，学校被省政府确定为吉林省重点大学。
2006年4月3日，学校被教育部批准为承担“中国政府奖学金来华留学生培养项目”院校，也是吉林省属院校第一家项目院校。
2008年9月，吉林师范大学迎来建校50周年华诞。
2011年3月，吉林师范大学学科教学（体育）、学科教育（思想政治）、学科教学（化学）、学科教学（地理）4个教育硕士学科领域获得批准。
2016年12月，吉林师范大学与东辽县人民政府签署全面战略合作框架协议。